电影普罗米修斯これまでにもアニメ化や実写映画化されてきた、しげの秀一による人気コミック「頭文字D」を新たに3部作でアニメーション映画化した「新劇場版」シリーズの第2部。「赤城レッドサンズ」の高橋啓介を下した「秋名のハチロク」の存在は、瞬く間に走り屋たちの間に知れ渡り、腕に覚えのある走り屋たちが続々と秋名に集まってくる。しかし、当の藤原拓海は「走り屋」と言われても戸惑うばかりで、周囲の熱狂からどこか浮いていた。そんなある日、調子に乗った親友の武内樹が「妙義ナイトキッズ」の中里毅の挑戦を勝手に受けてしまい、拓海は380馬力にチューンしたGT-Rを駆る中里と対戦することになる。